Nuo XIX a. iki I pasaulinio karo ant Šventupės kranto, santakoje su Jiesios upeliu, stovėjo dvaras, vokiečio savininko pavadintas Liustbergiu (vok. Lustberg – „linksmybių kalnas“). XIX a. tai buvo palivarkas Marijampolės apskrities Pagirmuonio valsčiuje.[2] 1944 m. vasarą Linksmakalnyje įsikūrę rusų kariškiai buvusiame dvare įrengė KGB radiotechnikos užsienio žvalgybos ir diplomatinio ryšio su Vakarų Europa dalinį – radijo žvalgybos centrą.
Iš vietovės buvo iškeldinti visi gyventojai, teritorija apjuosta spygliuota viela, atvaryti vokiečių belaisviai. 1944–1950 m. jie pastatė dabartinį seniūnijos raštinės pastatą, kareivines, Žaliosios gatvės namus, karininkų klubo pastatą, kurio dizainas (langai su arkomis) paimtas iš vienintelio po karo išlikusio dvaro raudonų plytų pastato – K. Gustaičio veislinių arklių arklidžių. Karo belaisviai buvo palaidoti netoliese, jų kapai rasti 2000 metais.
Linksmakalnyje įsikūręs karinis dalinys buvo ypač slaptas. Jame dirbo keli tūkstančiai rusų kariškių bei vertėjų. Iš čia buvo galima klausytis visoje Europoje į eterį išeinančių radijo pranešimų. Bazėje dirbusiems tarnautojams su šeimomis niekur kitur nebuvo leidžiama gyventi. Buvusioje SSRS panašūs centrai veikė Latvijoje (Skrundoje), Ukrainoje (Odesos apskrityje), Taškente, Pskove ir Maskvoje. Užsienyje tokie centrai buvo įrengti Vietname ir Kuboje.
Liustbergis oficialiai pervadintas Linksmakalniu 1958 m. gegužės 15 d., tuomet jis tapo miesto tipo gyvenviete, tačiau 1970 m. rugsėjo 30 d. šių teisių neteko ir tapo kaimu.[3]
Visiems atvira gyvenviete Linksmakalnis tapo 1993 m. birželio 16 d., kai pasitraukė sovietų kariai. Nuo 1995 m. Linksmakalnis perėjo Kauno rajono savivaldybės žinion, čia pradėjo keltis gyventojai. Tais pačiais metais atidaryta lietuviška mokykla.
2013 m. liepos 10 d. Lietuvos Respublikos Prezidentė patvirtino Linksmakalnio herbą.
